综述长文 | 注意网络的功能分离
引言
我们知道，人脑的加工资源是非常有限的，而外界的环境刺激繁多。因此，大脑需要有一个过滤装置来筛选出对当前最有用的信息加以关注和加工，这个机制被统称为“选择性注意”（selective attention），这一机制既是对任务相关信息的增强关注，也是对无关干扰信息的过滤或抑制。
在实验室研究中，两类任务被经常用来作为研究空间注意的实验范式。第一类是线索范式，由于该任务最早由Posner发明，因此也被叫做Posner任务或Posner-like任务。在线索范式中，研究者常使用线索（cue）来引导个体的视觉注意。通过比较cued location (有视觉注意) 和uncued location （没有视觉注意）上的行为和神经反应可以发现视觉注意的作用。已有研究表明，给予视觉注意可以提高行为的正确率和速度，同时视觉注意也会影响知觉、提高分辨能力和对比敏感性等。
Posner任务（可细分为Exogenous cue和Endogenous cue，两者分别侧重自下而上的引导和自上而下的引导）
第二种常见的实验范式是Treisman的视觉搜索范式，即从一系列视觉刺激中找到目标刺激。Treisman著名的的特征整合理论提出，自下而上的刺激物理属性和自上而下的行为目标都会驱动视觉注意。在视觉搜索任务中，当刺激物具有明显独特的特征时（如黑色"X"中找橙色“X”），搜索可以自动化、快速的完成，不依赖于刺激的数目（这种Pop-out的搜索是由自下而上的特征控制的，如salience）。反之，当目标和干扰物共享某些特征时（如要找的"X"和干扰物"O"都是橙色），视觉搜索需要受意识控制地逐个搜索完成，完成时间与刺激数目正相关（受自上而下加工控制）。
视觉搜索任务：自动化搜索和序列搜索
无论是Posner任务还是视觉搜索任务，他们都涉及到大规模神经网络的活动。注意网络包括了视觉皮层、顶叶和额叶，也包括上丘、丘脑枕等皮层下结构。由于空间注意这一心理过程可以被分解为多种认知操作（如从当前参与的位置脱离、转移到一个新的位置，以及在那个新的位置参与等），每一种操作都可能有不同的神经基础，这是注意网络分布广泛的可能原因之一。
注意网络的示意图
人类脑成像和脑损伤的研究是初步探索了大脑关于选择性注意相关脑区的功能分离，而之后在非人灵长类中做的电生理研究首次关注到了大脑注意网络单个节点的微观结构（如特定细胞的功能贡献）。例如下图展现了猴子在使用视觉注意时（在cue-target delay中），其注意网络多个节点所放电活动(spiking)的增加。最近，电生理研究也已经开始描述脑区间相互作用的神经特征。这些研究探讨了注意网络节点在不同功能和行为环境下如何动态交互过滤感官信息。
本文着眼于人类和非人类灵长类动物的神经影像学、损伤和电生理学研究，从几个方面综合了现有的注意网络功能专门化证据。我们讨论了在任务需求不变的情况下，注意网络各节点的功能贡献如何具有高度的动态性。最近的证据表明，空间注意的特征是功能贡献的每时每刻的变化，这些变化为注意相关的过程提供了关键的灵活性。
功能分离：基于不同的加工阶段
神经影像学研究表明，额叶和顶叶皮质是产生与注意力相关的调节信号的来源，然后这些信号反馈给视觉皮层。额叶和顶叶皮层的注意相关激活发生在cue-target delay中，这种激活在没有视觉刺激的时候也会存在，说明额顶叶具有维持和控制空间注意的功能。
相反，视觉区的激活主要由感觉刺激驱动；当刺激在注意的位置(cued)呈现时，视觉区会有一个增强的激活，但是在delay阶段的激活相对弱一些。因此，成像结果表明，注意网络的高阶节点（如额顶叶）能够直接调节视觉区域的感觉加工。
这种自上而下的注意力控制模型在非人类灵长类动物的因果操作中得到了进一步的支持。例如，在额叶区域（如frontal eye field, FEF）对神经元进行电刺激，会导致视觉皮层神经活动的注意力样变化和行为表现的改善（如下图）。这表明高阶皮层区域的微刺激可以模拟空间注意对视觉加工的影响。
刺激猴子的FEF会导致视觉皮层(V4)中的活动注意力样的增加
高阶脑区（额顶叶）和视觉区的同步记录研究也揭示了额顶叶的自上而下控制。多位点记录通常通过检查神经活动潜伏期或格兰杰因果（即一个区域的神经信号如何预测另一个区域的神经信号）来推断神经活动的方向性。在猴子和最近在人类的电生理记录研究表明，与注意力相关的效应在高阶皮质出现的时间早于视觉皮质(如下图)，且在高阶皮质出现的幅度更大。这些结果表明，与注意相关的神经加工变化是从高阶皮层传播到感觉皮层。对猴子的电生理研究进一步证明，空间注意过程中的区域间同步是由高阶皮质引导或启动的。
颅内脑电的结果，高阶脑区活动的潜伏期早于视觉皮层，说明空间注意过程中的区域间同步是由高阶皮质引导或启动的（IPS0, intraparietal sulcus, area 0; IPS1-2, intraparietal sulcus, areas 1 and 2; IPS3, intraparietal sulcus, area 3; LO/VO, lateral occipital and ventral occipital; TO, cytoarchitectonic area in anterior temporal cortex; V1c1, visual area 1, early component; V1c2, visual area 1, late component; V2, visual area 2; V3, visual area 3; V3A, visual area 3A; V3B, visual area 3B.）
总的来说，研究注意力控制的神经影像学和电生理研究表明，注意力网络至少可以分为两个部分：控制空间注意力的高阶节点(如额叶和顶叶皮层)和在感觉处理中与注意力相关的变化似乎发生的低阶节点 (例如,感觉皮层)。
早期观点认为皮层下结构对注意控制也有作用，根据上述的注意不同阶段，Posner等人提出，顶叶皮层与当前注意力的脱离有关，丘脑的上丘和丘脑枕各自在控制空间注意力的分配中起作用。具体而言，上丘似乎在将空间注意力转移到一个新的位置上起作用，而丘脑枕对吸引新的注意力很重要。这一部分将在下面的将在下面关于皮层下结构的一节中进行。
总之，本节提出的功能专门化概念将功能贡献归因于注意网络的单个节点。注意网络的分离可以根据不同的加工阶段分为低阶节点和高阶节点，这些节点在单个处理阶段起作用。
功能分离：基于行为情境
选择性注意的机制介导了基于行为相关性的过滤，这依赖于刺激的物理属性和自上而下的行为目标。因此，注意可以是刺激驱动的，也可以是目标导向的。这里所说的“行为情境”(behavioral context)，简而言之就是包括了刺激驱动(stimulus-driven)的情境和目标导向(goal-directed)的情境。
已有研究表明，目标导向和刺激驱动的注意都参与到了双侧顶叶和背侧前运动区（含FEF）的激活中，尽管目标导向注意有着相对更强的激活，但两种情境下的激活模式大体是相同的。只有一块脑区，即背外侧前额叶dlPFC，只在目标导向注意中特异性激活。
相比之下，Maurizio Corbetta等人提出了空间注意的两个分离网络，一个背侧额顶网络负责目标导向注意，一个腹侧额顶网络负责刺激驱动注意（具有偏侧化，包括TPJ和腹侧额叶）。
进一步研究表明，腹侧额顶网络不只对特定感觉刺激或行为任务反应，比如在oddball任务中，除了视觉oddball刺激外，也对听觉或触觉oddball刺激有反应。因此腹侧额顶网络是较广泛的对salient或不常见的刺激起反应。
相比于脑成像，电生理研究具有更好的时间分辨率，可以更好的关注在多元情境下神经活动的变化。许多相同的脑区在目标导向和刺激驱动注意中都有涉及，但是他们具体表现出的功能是取决于情境的。这种功能贡献的情境特异性变化是可以观察到的，比如通过空间线索后注意相关效应的相对起始潜伏期的变化。
Buschman & Miller (2007)同时记录了猴子在完成注意相关任务时的额叶（dlPFC和FEF）和外侧顶叶区域（LIP）。第一个任务是需要刺激驱动的注意，第二个任务是需要目标导向的注意，虽然这两个区域都发出目标位置信号，但顶叶神经元在刺激驱动任务中更早发出目标位置信号，而额叶神经元在目标导向任务中更早发出目标位置信号（如下图）。这些结果表明，在刺激驱动注意时，顶叶主导额叶；而在目标定向注意时，额叶主导顶叶。
刺激驱动注意时，顶叶的激活早于额叶；目标导向注意时，也的激活早于顶叶。
此外，Buschman & Miller (2007)还探索了额顶叶之间的交互（功能连接）。结果发现，当刺激驱动注意时，FEF和LIP间的同步化（synchronization）偏重于在gamma频段（33~55 Hz）的耦合（coherence，一种反映功能连接的指标）；而在目标导向注意时，是偏重于beta频段（22~34 Hz）的耦合（如下图）。由于gamma频段活动被认为和前馈连接有关，而beta活动别认为和反馈连接有关，因此这里的结果表明，刺激驱动的注意与前馈连接的增加有关，而目标导向的注意与反馈连接的增加有关。
在眼跳前（peri-saccade），刺激驱动注意（pop-out）时主要是gamma频段的coherence更强；在目标导向注意时主要是beta频段的coherence更强。
根据计算理论，空间注意力的分配基于优先级图，优先级图中的峰值由视觉环境的刺激驱动属性(如salience)和行为目标共同定义。这种优先图的证据已经在注意网络的多个节点中发现，包括额叶、顶叶。但是，还不清楚不同脑区的优先图对空间注意分配的贡献是否不同 (即这些区域特异性图是否编码了不同的注意优先信息)。
为了解决这个问题，近期研究利用电生理记录了猴子在视觉搜索中的额叶（FEF）和顶叶（LIP）皮层。虽然两个皮层区的神经元活动有相似性，但额叶神经元的编码信息还与动眼肌决策相结合（即眼跳活动）。这一结果在提供了注意网络功能分离的同时还引入了功能分离的另一个维度，即相对于顶叶神经元，额叶神经元的注意优先还会受到注意网络的运动功能的强烈影响。
综上，神经影像学和电生理学研究都提供了基于任务需求差异的注意网络功能专业化的证据（刺激驱动vs目标导向）；电生理研究进一步证明了网络节点中在多种行为环境中活跃的特定情境的激活模式(即潜伏期)和区域间同步(即功能连接)。
在下一节中，将讨论在任务需求不变的情况下，注意网络也是高度动态的。特别地，将讨论了空间注意不是一个连续的过程，而是以节奏周期采样视觉环境，这些节奏周期反映了注意网络的感觉功能和运动功能之间的交替。
功能分离：基于感觉和运动加工
注意相关网络出了促进感觉信息加工还会引导探索性的眼动活动，多种证据表明引导感觉和运动信息的脑区是具有重叠的。
一种对于这个共享网络的解释是：这里的感觉和运动功能反映了一个单一的控制机制。注意的前运动理论（premotor theory of attention）认为，感觉信息处理能力的增强可能只是反映了引导眼球跳动的同一神经回路的激活减弱，也就是说，由注意网络引导的感觉和运动功能并没有功能专门化。
Moore等人关于隐性空间注意（covert spatial attention）的研究为前运动特征提供了证据。刺激FEF的一个区域会导致眼跳具有一致的轨迹和终点，刺激FEF的同一区域，使其低于触发眼跳的阈值，会导致视觉皮层中代表潜在眼跳终点的区域产生类似注意的效应。这种动眼肌系统和隐性注意之间的联系最近也得到了进一步的支持：感官加工中与注意力相关的刺激只发生在朝向提示位置的微眼跳之后。这些发现表明，隐性注意转移可能需要动眼肌系统的参与。
但是，也有证据反对将隐形空间注意解释为与眼跳准备不可分割的联系。首先，在FEF的微观结构和注意网络的其他节点中都存在功能专门化；其次，对人类和猴子的研究都表明，空间注意力和扫视是可以分开的。因此，这一证据挑战了注意力的前运动理论，但不可否认的是，在自然观看过程中，感官加工过程中与注意力相关的增强与探索眼动密切相关。
近期，作者提出了注意的节律理论（rhythmic theory of attention）来解释注意系统感觉和运动功能的关系。理论提出，注意网络的低频振荡是暂时性地将神经活动组织成与感觉或运动功能相关的两种有节奏的交替状态，这两种状态可称为采样（sampling）和转移（shifting）。两种状态的交替避免了视觉-感觉系统和动眼肌系统之间的潜在功能冲突。
空间注意的经典研究假设，空间注意在注意分配过程中对感觉加工和行为表现的影响是连续的(即注意部署随时间稳定)。然而，最近的研究表明，空间注意力是不连续的，以有节奏的周期采样视觉环境，这种有节奏的采样发生在没有环境节奏的情况下，也可以发生在任务要求不变的情况下。
在空间注意过程中，可以直接在行为数据中观察到节奏采样的证据，如感知敏感性有相对增强或减弱的交替周期（如下图）。这些行为振荡与注意网络的皮层和皮层下节点的内在theta频段活动(3-8 Hz)有关，注意网络中的theta节律组织了两种交替的注意状态，并与更好或更差的视觉目标检测相关（如图）。
theta节律在环境采样中的作用。感觉和运动的采样都和theta节律有关，比如，微眼跳的概率、对于空间线索的击中率都呈现出周期性变化
行为振荡和神经振荡的关系
上图表明，行为振荡和theta频段的神经振荡具有关联性（both 高阶皮层和皮层下节点）。theta频率将注意网络的神经活动区分为两个交替的阶段，即增强阶段（"good" theta phase; 图上绿底）和减弱阶段（"poor" theta phase; 图上黄底）。这些图表明，行为表现是theta振荡相位的函数，这些实线的相位-检测函数（phase-detection functions）很好地拟合了正弦曲线（虚线），这些正弦波幅提供了Theta相位和目标检测概率之间关系强度的估计。作者提出一个可能性：感觉辨别力增强的"good phase"和注意相关的采样有关联，而"poor phase"与注意转移或眼动活动有关。
这第一种注意状态（"good phase"）与LIP区域的gamma活动以及FEF区beta活动的增加有关（如下图）。前人研究表明，gamma活动的增加与感官处理中注意力的增强有关，beta活动的增强则与运动处理的抑制有关（包括对注意力转移或眼球运动的抑制），因此这种状态下行为表现较好。
注意网络中的theta活动(3-8 Hz)将神经活动组织成具有时间动态和行为表现差异的有节奏的交替注意状态，在good phase里伴随着gamma和beta活动的增强，即感觉的增强和注意转移的抑制；在poor phase里伴随着alpha活动的增强，即感觉的抑制。箭头表示了频率特异性活动的方向（即从FEF到LIP）
第二种状态(“poor phase”）伴随着alpha活动（9-14 Hz）的增强（如上、下图），而alpha活动一直被认为是和感觉加工的抑制有关。作者认为，在第二种状态下，感官加工的alpha驱动抑制发生在对潜在注意转移的预期中，这增加了当前注意位置之外的刺激获得关注的可能性。
"good period"（绿底）时alpha能量减弱、gamma是持续性的；"poor period"（黄底）时alpha能量增强、gamma是脉冲式的。
由于注意网络的某些节点似乎更倾向于感觉功能（如视觉皮层）或运动功能（如上丘），而额顶区的节点代表了感觉和运动功能的联合，所以，采样阶段（第一种状态）也许会伴随额顶叶与感觉皮层间功能连接的增加，而注意转移阶段（第二种状态）也许伴随着额顶叶和运动节点的功能连接增加。这意味着状态特异性的功能连接可能反映了注意网络的功能特异性。
节律性采样是空间注意的基本特征，已在多种物种和行为任务中得到证实。最近的研究提供了一些证据表明，无论是在处理竞争性环境刺激时，还是在工作记忆中保存多个项目时，低频振荡也都可能同样有助于注意网络之外的功能灵活性。
综上，本章描述了与环境采样的感觉和运动方面相关的注意网络功能专业化的证据。这种功能专门化已经在单个神经元水平（具有功能定义的细胞类型）和在网络水平上（具有时空动态的时间组织转移）被观察到。下面我们专门关注注意网络的感觉功能，检查功能专门化与感官处理的注意相关增强或注意相关抑制。
功能分离：基于增强和抑制
Gamma节律活动通常在处理被注意的刺激时更强，其局部同步性的增强可能会通过调整与attended的刺激相关的spiking活动，从而放大某脑区神经元对另一个脑区神经元的影响。此外，空间注意力的分配不仅与局部gamma同步化的增加有关，还和不同区域间gamma同步化的增加有关。gamma的同步化可以通过调整兴奋性来促进区域间信息传递。电生理证据表明，注意网络控制增强会伴随多个高阶节点的gamma活动增加。
与gamma活动相反，alpha活动通常在处理任务无关信息的皮层中更高，因为与感觉抑制有关联。不过，增加的alpha活动似乎与节律性地干扰感觉加工有关，而非持续性的干扰。
此外，大多研究描述了聚光灯隐喻下的焦点（focus）的注意增强和焦点外信息的抑制。然而，最近的证据表明，即使是在空间注意的聚光灯下，注意的增强和抑制也是周期性地出现的。这种变化和gamma与alpha活动都有关系。感觉增强期以额叶和顶叶皮质gamma活动增加为特征，感觉抑制期以顶叶皮质alpha活动增加为特征。
经典的返回抑制（IOR）范式中存在的随着interval时长的不同，行为表现先好后差的模式可能也反映了空间注意过程中与节律采样相关的感觉处理增强和抑制的交替周期。在这种观点下，IOR和具有节律的感觉抑制可能有相同的神经基础。
对感觉加工的抑制也和注意网络多个节点有关，多数研究发现了顶叶alpha振荡驱动的抑制，但也有证据表明额叶也参与了注意相关的抑制，甚至有些alpha活动代表了感觉增强而非抑制。总之，未来的研究还需要进一步研究不同支持增强和抑制的微观结构和网络水平的相互作用。
皮层下区域的贡献
四十年来，注意的神经科学研究主要关注大脑皮层，对皮层下结构的探讨较少。Krauzlis等人13年在Annu. Rev. Neurosci中综述过上丘的作用，因此本文主要关注丘脑其他区域对注意的贡献。
外侧膝状体（LGN）是视觉信息从视网膜传递到皮层的中继站。传统观点认为丘脑活动是被动的，不受到认知过程（如空间注意）的影响。但是脑成像研究发现LGN中有关于注意的调制，即对于attended刺激反应的增强，对忽视的刺激反应减弱，以及对目标预期的基线活动增强。单细胞研究也支持上述结果。丘脑网状核（TRN）是位于皮层和丘脑之间的核团，对其他丘脑核提供抑制输入，研究发现，在TRN的注意相关调制早于LGN，说明TRN是LGN作为调制的来源。这一TRN to LGN调制可能可以归因于高级皮层和TRN之间的直接联系。因此，从TRN到LGN的注意相关抑制可能是丘脑早期的闸门，代表注意网络过滤视觉信息的第一个阶段。
LGN是接受大量来自感觉外周信息的投射，而丘脑枕则几乎与皮层相连，因此它是更高阶的丘脑核团。早期对丘脑枕病变患者的研究显示对侧视觉空间定向反应减缓，提示丘脑枕在空间注意中发挥功能作用。事实上，枕部似乎是注意网络的关键皮层下节点。电生理研究发现，丘脑枕的注意相关放电活动和皮层很类似。
近期研究发现，与注意相关的功能连通性在alpha~low beta范围内 (8-20 Hz)，格兰杰因果关系表明丘脑枕与V4和TEO的神经活动同步。这种丘脑枕驱动的视觉皮质同步可能有助于优化空间注意部署过程中的区域间沟通。因此，丘脑枕部在注意网络中的功能可能是皮质计时器的功能，这表明皮质下节点可以对皮质节点施加控制。
丘脑枕的不同区域与皮层的不同区域相互联系。其腹外侧部分与视觉皮质相连，而背内侧部分与更高阶皮质(即额叶和顶叶皮质)相连。来自FEF、LIP和背内侧丘脑枕的同步记录显示枕部驱动的同步模式，类似于之前在视觉皮质和腹外侧枕部中观察到的同步模式。然而，来自丘脑枕的注意控制（丘脑枕-皮层同步化）也在提示位置节律性地被观察到，这与感觉敏感性的提高有关（如下图）。
利用格兰杰因果（a图）和spike-局部场电位的相位耦合（b图）可观测到从丘脑枕到皮层的信息方向。背内侧枕部(mdPul)似乎在“good phase”专门化地组织注意网络的高阶皮质节点（mdPul→LIP/FEF）；而“poor phase”的时候注意控制转移到顶叶LIP。这些研究结果表明，功能连通性每时每刻都在发生变化，反映了注意网络中不同节点的功能专业化
注意控制的神经基础具有时间动态
空间注意涉及多个加工阶段，例如Posner & Peterson (1990)提出了注意分配的三个阶段：从当前注意位置脱离、转移到另一个位置、在新的位置参与。但是，当注意力被吸引到一个新的位置上之后又会发生什么呢？
如上所述，空间注意力可以根据刺激属性或行为目标进行分配，这两个因素共同构成注意优先图。空间注意本质上是一个节律过程，即使在不变的任务条件下，注意控制也会在注意网络的节点间有节奏地转移，虽然最初将注意力分配到特定位置可能是基于行为目标，但与注意力分配相关的神经基础会随着时间发生变化，即使与注意力相关的取样继续在同一位置进行。
就像上文提到的theta节律将注意状态区分为好和坏两种，这表明在提示位置的视觉处理增强和抑制存在交替周期，这种相对抑制增加了空间注意非目标刺激属性产生注意转移的可能性;也就是说，注意力焦点视觉处理的节律性抑制有助于防止我们过度关注任何单一的位置，这提供了关键的认知灵活性。
空间注意过程中的交替注意状态与注意网络功能连通性的节律性调整有关，也可能设计注意网络其他节点之间功能连接的转移。额叶区（如FEF）可能在注意的投入期间协调感官处理中与注意力相关的刺激；而通常与注意力运动输出相关的区域(如眼跳运动)，如上丘，可能会在相对脱离阶段更强烈地参与。
结语
本综述从多个角度探讨了注意网络可能的功能分离，重要的是要认识到，尽管这些维度经常被孤立地研究，但它们是相互关联的，并结合在一起影响空间注意分配的时间动态。
想象一下繁忙的城市风景，你和你的朋友约定在一个特定的街角见面。接近街角时，你使用目标导向的空间注意力来增强感觉处理。每大约250毫秒，在这个与行为相关的位置的视觉处理就会由于空间注意过程中的节奏采样而受到相对抑制（4Hz的theta节律），这种对空间注意力当前焦点的相对抑制提供了一个机会窗口，在另一个位置的显著刺激，例如在你的周边视觉中有人挥舞手臂，更有可能产生刺激驱动的注意转移。这种注意转移，不管是隐蔽的还是明显的，都是在注意力相关资源从先前参与的地点撤离之前，然后是在一个新的地点(即你朋友的地点)投入注意力相关资源。上述场景中的每一步都涉及网络节点、神经集群和神经机制的不同组合或加权。
文章信息：Fiebelkorn, I. C., & Kastner, S. (2020). Functional Specialization in the Attention Network. Annu Rev Psychol, 71, 221-249. doi:10.1146/annurev-psych-010418-103429